Ahogy a vámpírok és farkasemberek viszálya egyre hevesebb, úgy fokozódik az Underworld Evolution feszültsége, a vérszomjas hatalom, a tiltott szerelem és a bosszú valóságos dáridóját kínálva.
Nagy titkok felfedése és egy elárult Vámpír elhatározása nyomán az évszázadok óta tartó küzdelem új erőre kap. Egy Halhatatlan hatalomvágya a Vámpír-Lycan viszály eredetére új felfedezések fényét veti. A múlt hirtelen nagyon szövevényessé válik, az is elképzelhető, hogy a jövőben egy teljesen új faj lép a színre...

Selene (Kate Beckinsale), az üldözött Vámpír fel akarja kutatni Marcus-t (Tony Curran), a Vámpírok királyát, hogy alkut kössön vele az életéért cserébe. Michael (Scott Speedman), a Hibrid csatlakozni akar Selene-hez a keresésben, de képtelen az énje egyik felében dühöngő farkasemberben bízni, és Selene visszautasítja az ajánlatot. Szerelmük azonban erősebbnek bizonyul a genetikánál, amikor Marcus rajtaüt Selene-n, hogy megsemmisítse a Vámpír-lányt. Selene felfedezi, hogy a saját családja árulta el őt, és elhatározza, hogy bosszút áll.

Minden egyes összecsapás új felfedezéseket hoz napvilágra, éles fényt vetve korábbi eseményekre, áthatolva a lelkek mélyén eltemetett, fájdalmas emlékek sötétjén.